Hleb bắt đầu sự nghiệp cầu thủ tại trường đào tạo bóng đá CLB FC Dinamo Minsk. Năm 17 tuổi, anh ký hợp đồng thi đấu cho câu lạc bộ FC Bate - câu lạc bộ nằm ở phía bắc thủ đô Minsk, đang thi đấu ở giải chuyên nghiệp. Mùa bóng sau đó, anh cùng đồng đội giành chức Vô địch giải chuyên nghiệp.

VFB Stuttgart

Được sự chú ý của các chuyên gia săn tìm cầu thủ của đội bóng Đức Stuttgart, Hleb và anh trai mình Vyacheslav Hleb đã ký hợp đồng thi đấu vào năm 2000 với mức phí chuyển nhượng khoảng 150.000 bảng Anh.Và Hleb nhanh chóng trở thành cầu thủ quan trọng nhất của câu lạc bộ.

Vào mùa giải 2002 - 2003, Stuttgart giành chức vô địch Bundesliga và họ cũng được thưởng thức hương vị chiến thắng tại Champion League khi đánh bại đội bóng nước Anh Manchester United, Hleb chơi thành công ở vai trò cầu thủ dẫn dắt lối chơi của toàn đội. Tuy nhiên sau khi huấn luyện viên Felix Magath rời khỏi câu lạc bộ để chuyển đến Bayern Munich, huấn luện viên Mathias Sammer lên thay nhưng không thể duy trì được phong độ ấn tượng mà Stuttgart đã có. Mặc dù vậy, ở mùa giải cuối cùng thi đấu ở Bundesliga, Hleb vẫn luôn có tên trong danh sách những hộ công xuất sắc nhất.

Arsenal FC

Mùa giải 2005-2006

Vào ngày 28 tháng 6 năm 2005, Hleb gia nhập CLB Arsenal với mức phí chuyển nhượng lên tới 11.2 triệu Bảng Anh và hợp đồng thi đấu này có thời hạn 4 năm. Huấn luyện viên Arsene Wenger sử dụng Hleb tại nhiều vị trí trên hàng tiền vệ, nhưng Hleb thích hợp nhất với vị trí tiền vệ cánh phải.Anh có bàn thắng đầu tiên của mình cho Arsenal ngay trong trận đầu khoác áo CLB, đó là trận đấu với Barnett FC ở sân Underhill, chỉ sau 2 phút vào sân từ băng ghế dự bị trong trận đấu giao hữu trước mùa giải mới.